Изменение климата и загрязнение окружающей среды приводит к тому, что под угрозой вымирания находится многие виды живых существ и даже целые экосистемы, в частности, — коралловые рифы. За последние 30 лет вымерло около половины всех кораллов, а к 2050 году, по некоторым оценкам, более 90% коралловых рифов исчезнут с лица Земли.

В этом процессе задействовано множество факторов, и ученые пока не знают, как это происходит и как с этим бороться. Недавно в журналах издательского дома Nature были опубликованы две статьи, посвященные иммунитету кораллов. В одной из них рассказывается о секвенировании генома мадрепорового коралла Pocillopora damicornis, среди генов которого идентифицированы и гены, отвечающие за иммунитет. Это позволило найти иммунные гены и у нескольких других кораллов, чьи геномы были секвенированы ранее. Во второй статье предложена теория, объясняющая обесцвечивание и последующую гибель кораллов тем, что их иммунная система слишком активно реагирует на поврежденные клетки симбиотических водорослей, которые необходимы кораллам для нормальной жизни. Это, возможно, откроет новые возможности для сохранения коралловых рифов.

Одна из важных задач, стоящих сейчас перед биологами, — разобраться в том, как и когда появилась иммунная система, а также — какими путями шло ее постепенное усложнение и совершенствование. Все-таки, несмотря на то, что люди болеют довольно часто, нельзя не признать, что наш иммунитет — это довольно эффективная защита от бесчисленных внешних патогенов и «внутренних» проблем. Ответы на эти вопросы важны и для уточнения общих представлений об эволюции жизни на Земле, и для практического применения в медицине: часто бывает, что расшифровка какого-нибудь механизма взаимодействия иммунных клеток между собой или с антигенами открывает новые возможности для лечения серьезных заболеваний (см., например, В иммунной системе человека найден аналог химического синапса, «Элементы», 03.08.2017).

Поэтому вполне объяснимо, что довольно много работ по молекулярной биологии и биоинформатике посвящено исследованию иммунной системы беспозвоночных. Ее наличие у представителей разных типов животных, которые объединяют в эту группу, известно уже довольно давно (см.: Раскрыта тайна иммунной системы насекомых, «Элементы», 27.06.2006, Брачная песня дрозофилы запускает экспрессию генов иммунной защиты, «Элементы», 14.03.2012). Иммунная система беспозвоночных — неспецифическая, то есть не способна (в отличие от иммунной системы позвоночных) формировать специфические антитела к конкретному инфекционному агенту. Она представлена особыми белками-рецепторами, которые могут распознавать некоторые чужеродные агенты и запускают клеточные сигнальные каскады, приводящие к их разрушению. Однако до сих пор мы полностью не знали, из чего состоит иммунная система даже у таких относительно просто устроенных и хорошо изученных организмов, как кораллы.

С развитием генетических методов и постоянным увеличением числа видов, геном которых уже секвенирован, задача поиска генов, ответственных за работу какой-либо системы организма, постепенно упрощается: можно отсеквенировать геном интересующего животного (если это еще не сделано) и попытаться с помощью методов биоинформатики найти в нем гены, кодирующие белки, которые могут участвовать в работе этой системы, или поискать аналоги таких генов у близкородственных организмов.

В недавней статье, вышедшей в журнале Scientific Reports, заявлено о секвенировании и аннотировании (то есть определении всех генов и предсказании их функции, см. DNA annotation) генома одного из самых распространенных кораллов — Pocillopora damicornis (рис. 1).

Геномы некоторых видов кораллов были отсеквенированы и ранее, однако P. Damicornis относится к отряду мадреподовых кораллов (Scleractinia) — самому обширному среди всех кораллов, а кораллы, исследованные до этого — к другим отрядам класса Anthozoa (в которые объединены все коралловые полипы). Удивительно, но только у P. damicornis в геноме нашлись гены, похожие на гены иммунной системы других беспозвоночных: были определены гены, связанные с защитой против вирусов, гены, задействованные в работе сигнального пути NF-κB, задействованного в работе неспецифического иммунитета, факторы, связанные с рецепторами некроза опухоли, которые участвуют в развитии воспаления и многих других иммунных процессах. Нашлись и гены, белковые продукты которых участвуют в иммунных процессах, по-видимому, уникальных для кораллов. Однако понять, что же это за механизмы и как они работают, пока не удалось.

С учетом найденных иммунных генов P. damicornis, исследователи обратились к уже секвенированным геномам других кораллов в поисках генов, имеющих отношение к иммунной системе. Дело в том, что гены иммунитета у других кораллов раньше не удавалось выявить из-за того, что они слишком сильно отличались от известных генов беспозвоночных из других групп. Так что коралл P. damicornis выступил своего рода «мостиком», который удалось перекинуть между кораллами и другими таксонами беспозвоночных, и помог «выловить» некоторые гены иммунитета у других видов кораллов. Действительно, поиски увенчались успехом: например, у коралла Acropora digitifera нашлись белки, сходные с NOD-подобными рецепторами — белками, играющими важнейшую роль в распознавании патогенов и активации неспецифического иммунного ответа. Так или иначе связанные с иммунной системой гены удалось выявить и у остальных кораллов с известными последовательностями геномов.

У работы по изучению иммунитета кораллов есть и еще один важный аспект. Во второй половине XX века коралловые рифы гибнут и разрушаются ускоряющимися темпами. Так или иначе страдает большинство рифов (порядка 19% за последние десятилетия вымерли, а более 60% из оставшихся находятся в крайне уязвимом состоянии). Даже Большой барьерный риф здесь, к сожалению, не исключение (по некоторым оценкам его судьба уже предрешена: к середине XXI века он тоже вымрет). Важно понимать, что рифы — это совершенно особая экосистема, в которой сосуществуют разнообразные водоросли, беспозвоночные и позвоночные животные (занимая суммарно меньше 1% площади Мирового океана, кораллы служат домом для 25% всех морских видов), и их исчезновение станет настоящей катастрофой.

К основным негативным факторам, влияющим на кораллы, относят общее потепление воды в тропических регионах, снижение содержания кислорода в воде (вызванное ростом численности зоопланктона из-за перевылова рыбы), заиливание и загрязнение воды химикатами и т. д. Такая чувствительность, особенно к температуре, связана с важнейшей особенностью кораллов: в их телах обитает колоссальное количество симбиотических водорослей зооксантелл (рис. 2). Кораллы дают водорослям надежное убежище и углекислый газ, необходимый для фотосинтеза. В свою очередь, водоросли обеспечивают своих хозяев кислородом и питательными веществами, которые выделяют в ходе фотосинтеза, а также помогают кораллам выводить отходы жизнедеятельности.

Рис. 2. Зеленовато-желтые клетки водорослей в коралловых полипах

Рис. 2. Зеленовато-желтые клетки водорослей в коралловых полипах. Фото с сайта schaechter.asmblog.org

Именно эти водоросли, населяющие ткани кораллов, так чувствительны к температуре и другим параметрам океанической воды. Повышение температуры снижает эффективность фотосинтеза, причем порой до такой степени, что клетки водорослей погибают. Их гибель вызывает обесцвечивание кораллов (см. Coral bleaching): коралловые полипы теряют большую часть живущих в них водорослей, которые и придают полипам цвет (рис. 3, см. новость Кораллы обесцвечиваются из-за утраты взаимопонимания, «Элементы», 29.01.2009). Обесцвеченные кораллы могут некоторое время жить, но без помощи водорослей полипы слабеют и становятся практически беззащитными. В принципе, обесцвеченный коралл может восстановиться, но это очень сложный, медленный и непредсказуемый процесс, который может происходить лишь при оптимальных для жизнедеятельности коралла условиях (Погибшие коралловые рифы постепенно восстанавливаются, «Элементы», 11.02.2015).

Рис. 3. Обесцвечивание кораллов

Рис. 3. Обесцвечивание кораллов. Фото с сайта vox.com

Некоторое время назад в журнале Communications Biology вышла статья, в которой предлагается детальное объяснение механизма обесцвечивания кораллов. Ее автор, Кэролайн Палмер (Caroline V. Palmer) из Плимутского университета (Англия), описывает теорию, согласно которой это происходит из-за реакции иммунной системы кораллов.

Почему кораллы так спокойно относятся к разнообразным одноклеточным организмам, обитающих в их тканях, хотя имеют развитую иммунную систему? По-видимому, эту особенность можно рассматривать как аналогичную тому, что иммунитет высших животных и растений не реагирует на митохондрии и пластиды в их клетках. Похоже, у кораллов имеется какая-то особая система, контролирующая численность симбионтов в тканях. Более того, она, вероятно, регулирует их отношения друг с другом, уничтожает нефункциональные клетки водорослей и активирует образование новых при особых условиях. Увы, что это за система и как она работает, пока еще доподлинно неизвестно.

Среди белков иммунной системы у кораллов, геномы которых секвенированы на сегодняшний день, имеются различные рецепторы, распознающие характерные для патогенов мотивы: Toll-подобные рецепторы, рецепторы Toll/интерлейкин-1 и лектины. Они распознают так называемые молекулярные паттерны, ассоциированные с микробами (Microbe Associated Molecular Patterns, MAMPs) и активируют сигнальные пути, которые запускают иммунный ответ. Кроме того, существуют особые молекулярные сигналы, свидетельствующие о повреждениях самого организма, — так называемые DAMPs (англ. Damage Associated Molecular Patterns). DAMPs чаще всего представляют собой обрывки клеток и тканей, образовавшиеся в результате инфекции, физического воздействия и других неблагоприятных факторов. Они распознаются иммунной системой как тревожный сигнал, так как несут молекулы или их фрагменты, которые отсутствуют на поверхности нормальных, неповрежденных тканей.

Решение о запуске иммунного ответа принимается в зависимости от баланса этих типов молекул внутри коралла. Кроме того, благодаря тому, что для запуска иммунного ответа у кораллов нужны и DAMPs, и MAMPs, в нормальных условиях одноклеточные сожители иммунного ответа у коралла не вызывают: у них есть MAMPs, но DAMPs они не образуют. Но если в результате физического воздействия клетки симбионтов разрушаются, то есть образуются DAMPs в придачу к MAMPs, коралл решает, что в него вторгся патоген, и запускает иммунный ответ против своих же друзей. Иногда в результате такой реакции коралл избавляется от всех своих эндосимбионтов, в том числе фотосинтетических водорослей, — так и происходит обесцвечивание кораллов.

Таким образом, хотя обесцвечивание часто рассматривают как выражающийся в вымирании клеток эндосимбионтов ответ на стрессовые воздействия (например, слишком высокой температуры воды), эта реакция, скорее всего, связана с работой иммунной системы. Если это действительно так, то помочь остановить вымирание кораллов может изучение механизмов работы их иммунной системы.

Источники:
1) R. Cunning, R. A. Bay, P. Gillette, A. C. Baker & N. Traylor-Knowles. Comparative analysis of the Pocillopora damicornis genome highlights role of immune system in coral evolution // Scientific Reports. 2018. DOI: 10.1038/s41598-018-34459-8.
2) Caroline V. Palmer. Immunity and the coral crisis // Communications Biology. 2018. DOI: 10.1038/s42003-018-0097-4.

Елизавета Минина